No capítulo final da trilogia, os jogadores encontram Sypro se juntando a um aliado improvável - Cynder, seu ex-inimigo, para enfrentar sua missão mais desafiadora até o momento. Enquanto o mal do Dark Master envolve o mundo como uma praga, Spyro deve cumprir seu destino e desbloquear o verdadeiro poder do dragão roxo dentro dele para parar o Dark Master em seu caminho. O jogo apresenta dois elementos nunca antes vistos no universo Spyro: o Spyro agora pode voar a qualquer momento e os jogadores podem entrar e sair com o novo recurso cooperativo. O recurso co-op permite que os jogadores tenham a opção de completar o jogo como Spyro ou Cynder, dando-lhes mais liberdade para explorar o mundo do Spyro de maneiras completamente novas.